Cyryl (Włodzimierz Michajłowicz Gundiajew) jest wnukiem prawosławnego duchownego, prześladowanego w czasach stalinizmu. Był nawet więźniem owianych złą sławą sołowieckich łagrów . Mimo to jego wnuk zdecydował się pójść w ślady dziadka i po maturze wstąpił w 1965 roku do Leningradzkiego Seminarium Duchownego, a następnie Leningradzkiej Akademii Duchownej. Ukończył ją z wyróżnieniem w 1970 roku z tytułem kandydata nauk teologicznych. Rok wcześniej przyjął święcenia kapłańskie.

Cyryl niemal od początku „robił karierę” w prawosławnej hierarchii. W latach 1971-74 był przedstawicielem Patriarchatu Moskiewskiego przy Światowej Radzie Kościołów w Genewie, a następnie (1974 -1984) rektorem Leningradzkiej Duchownej Akademii i Seminarium.
W międzyczasie został wyświęcony na biskupa (1976) i arcybiskupa (1977).
W latach 1984-86 był arcybiskupem smoleńskim i wiaźmińskim, a od 1988 roku - arcybiskupem smoleńskim i kaliningradzkim. Od 1990 roku kierował też prawosławnymi parafiami w Finlandii.

W 1989 roku został przewodniczącym Wydziału Stosunków Zewnętrznych Patriarchatu Moskiewskiego i stałym członkiem Świętego Synodu, kolegialnego organu przy patriarsze, na co dzień kierującego Cerkwią. Dwa lata później został podniesiony do godności metropolity.
Należał do grona najbardziej zaufanych współpracowników poprzedniego patriarchy - Aleksego II.

Od 1995 roku zasiada w prezydenckiej Radzie ds. współdziałania ze wspólnotami religijnymi oraz w Komisji ds. nagród państwowych w dziedzinie literatury i sztuki. Natomiast od 2003 roku współprzewodniczy Grupie Roboczej ds. współpracy między rosyjską Cerkwią prawosławną i Ministerstwem Spraw Zagranicznych.

Po śmierci Aleksego II, 6 grudnia został strażnikiem patriarszego tronu, czyli tymczasową głową rosyjskiej Cerkwi,

Jest współtwórcą zjednoczenia Cerkwi w Rosji z Rosyjskim Kościołem Prawosławnym Za Granicą (w 2007 r.).

W Rosji cieszy się opinią erudyty. W Europie ma reputację hierarchy elastycznego, zdolnego zarówno do skutecznej obrony tożsamości rosyjskiej Cerkwi, jak i rozwoju stosunków z Zachodem. Zna bardzo dobrze Kościół katolicki. Oponenci wytykają mu nawet ekumenizm i rzekomą sympatię do katolicyzmu.

Autor wielu książek, rozpraw i artykułów. Włada angielskim, francuskim i niemieckim.

Podobnie jak Aleksy II, jest oskarżany o współpracę z KGB w latach komunistycznej dyktatury. W oficjalnym dokumencie parlamentu Rosji z 1992 roku kierowany przez niego Wydział Stosunków Zewnętrznych został nawet określony mianem "ukrytego ośrodka agentury KGB wśród wiernych".

Wypomina się mu również udział - w połowie lat 90. ub. w. - w procederze sprowadzania za zgodą władz bez cła alkoholu, papierosów, samochodów. W ten sposób władze chciały pomóc Cerkwi w podreperowaniu jej złej sytuacji finansowej. Oponenci Cyryla twierdzą, że to on dorobił się na tym fortuny.